Sleep Softly, Johnny Idaho speelt zich af op de Archipel, een hyperbeveiligde eilandstaat die na een wereldwijde economische ineenstorting is opgericht door multinationals. Het onrecht is zichtbaar: de rijken wonen op Executive, terwijl kansarmen worden opgesloten op Downside.
In dit technologisch totalitaire systeem kruisen drie levens elkaar. Willem Gerson, stervende CEO van Capital C, probeert via baanbrekend genetisch onderzoek zijn leven te rekken. De Japanse wetenschapper Hatsu Hamada leidt dat onderzoek, maar verzet zich innerlijk tegen de digitale controlemaatschappij en zoekt naar menselijkheid via seks, pijn en rebellie.
Johnny Idaho, officieel dood verklaard na de instorting van zijn flat in Denver, ontdekt dat Gersons bedrijf verantwoordelijk was voor de goedkope bouw waardoor zijn moeder stierf. Vermomd en met een vervalste identiteit reist hij naar de Archipel om wraak te nemen. Terwijl Hatsu het lab en de proefdieren vernietigt, slaat Johnny toe: hij doodt Gerson precies op het moment dat diens vermeende “redding” binnenkomt.